Özgün Araştırma

Ankara Yöresindeki Kedilerde 2016 Yılında Sabin- Feldman Dye Testi (SFDT) ile Anti-Toxoplasma gondii Antikorlarının Araştırılması

10.4274/tpd.galenos.2019.6126

  • Banuçiçek Yücesan
  • Cahit Babür
  • Nafiye Koç
  • Figen Sezen
  • Selçuk Kılıç
  • Yüksel Gürüz

Gönderim Tarihi: 13.09.2018 Kabul Tarihi: 24.02.2019 Turkiye Parazitol Derg 2019;43(1):5-9

Amaç:

Toksoplasmozis, zorunlu hücre içi protozoon olan Toxoplasma gondii’nin (T.gondii) etken olduğu, tüm dünyada yaygın görülebilen ve tüm vertebralıları tutabilen multisistemik bir hastalıktır. T. gondii için bilinen tek kesin konak Felidae ailesinin üyeleridir. Çalışmamızda Ankara’da kedilerde Sabin-Feldman Dye Testi (SFDT) ile anti-Toxoplasma gondii antikorlarının tespiti amaçlanmıştır. Aynı bölgede daha önceden yapılan çalışmalar ile karşılaştırmalar yapılarak Toxoplasmozun yayılımı açısından günümüzdeki durumun değerlendirilmesi hedeflenmiştir.

Yöntemler:

Çalışmamızda kullanılan Toxoplasma Rh suşunun idamesi laboratuvarımızda sağlanmaktadır. T.gondii tanımlanmasında kullanılan SFDT serolojik bir testtir ve altın standart olarak kabul edilmektedir. Çalışmanın materyali Mart 2016 - Ekim 2016 tarihleri arasında Ankara’da kliniklere müracaat eden kedilerden kan örnekleri alınarak sağlanmıştır. Kedilerden alınan kan örnekleri inaktive edilerek SFDT 1/4, 1/16, 1/64, 1/256, 1/1024 titrelerde çalışılmıştır.

Bulgular:

Toxoplasma gondii araştırması yapılan kedilerin 56’sında (%43,4) SFDT 1/16 titrede, 7’sinde (%5,4) 1/64 titrede, 23’ünde (%17,8) 1/256 titrede pozitif saptanırken, 43’ünde (%33,3) negatif çıkmıştır. Demografik bilgiler ile SFDT sonuçlarının karşılaştırılmasında; pozitif test sonuçlarının cinsiyet ve yaş ile ilişki göstermediği bulunmuştur (Sırasıyla P=0,803 ve P=0,991). Sokak kedilerinde ev kedilerine göre seropozitiflik fazladır (P<0,001). Sadece ticari kuru mama ile beslenen kedilerde test sonuçları negatiftir (P<0,001). Avlanan kedilerde pozitiflik avlanmayanlara göre fazladır (P<0,001).

Sonuç:

Bu çalışma ile kedilerin %66,6’sında seropozitiflik tespit edilmiştir ki halen oldukça yüksek bir orandır. Sonuçta, avlanan ve doğal beslenen sokak kedilerinde Toxoplasma açısından önlemlerin alınması halk sağlığı için bir zorunluluktur.

Anahtar Kelimeler: Toxoplasma gondii, Sabin-feldman dye testi, kediler

GİRİŞ

Toksoplazmozis, zorunlu hücre içi protozoonların dan Toxoplasma gondii’nin (T.gondii) neden olduğu, dünyada oldukça yaygın görülen, tüm vertebralıları tutabilen bir multi sistem hastalığıdır (1). Dünya nüfusunun en az 1/3’ünde bu protozoona karşı gelişen antikorların varlığı tespit edilmiştir (2).

Bu enfeksiyon bulaşında ve yaygınlığında başlıca role sahip kediler üzerinde oldukça yoğun araştırmalar yapılmıştır. Toksoplazmozisin kedilerde genellikle latent seyrettiği, yetişkin kedilerin %74’ünde T.gondii seropozitifliği tespit edildiği yayınlanmıştır (3,4). Toksoplazmosisin kedilerdeki yaşam döngüsü oldukça karmaşıktır. Yapılan çalışmalarda akut dönemdeki parazit formu olan takizoitler, adından da anlaşılacağı üzere hızlı çoğalan ve yayılan formlardır. Bazı takizoitler yaklaşık 3 günlük bölünme süreci sonrasında latent dönemin yaşam şekli olan doku kistleri içindeki bradizoitlere dönüşür. Bradizoitler kedi barsağında interaepitelyal gelişim dönemine (ookist üretimine) yol açan tek evredir. Oluşan doku kistlerinin çoğunun kedi kalbinde yerleştiği ve 1,3 yıl kadar canlı kaldığı iddia edilmiştir. Kediler doku kistini yiyerek enfekte olduklarında mideden geçerken serbestleşen bradizoitler enterositlere girerek ookist üretimi ile sonlanacak evreyi tetiklerken bazıları da lamina propriayı istila ederek takizoitlere dönüşür ve yaklaşık 8 saat içinde karaciğer ve mezenterik lenf bezlerine ulaşarak kronik evreyi başlatırlar. Kalın ve ince bağırsak enterositlerinde 3-4. günlerde seksüel evreyi oluşturacak, farklı yapılarda 5 şizont oluşumu gözlemlenmiştir. Doku kisti ile oluşan enfeksiyonlarda prepatent dönemin 3-10 gün sürüdüğü, ookist atımının da 7-20 gün boyunca devam ettiği bildirilmiştir. Doku kisti ile enfekte olan kedilerin %97’sinin ookist çıkardığı, ookist veya takizoit ile enfekte olan kedilerin ookist çıkarma oranının %16-20 arasında kaldığı izlenmiştir. Ookist ile enfekte olan kedilerde prepatent dönemin 18 gün civarında olmasının nedeni sporozoitlerin veya takizoitlerin önce doku içinde bradizoitlere dönüşmesi gerekmekte daha sonra serbest kalan bradizoitlerin bir yolunu bulup barsağa gelip epitel hücrelerine girerek ookist atımını tetiklemesi gerekmektedir (5)

Primer enfeksiyon sonrasında kedilerin doğaya dışkılarıyla doğaya saçtıkları ookistler hastalığın bulaşında çok önemli role sahiptir. Doğal yolla oluşmuş akut enfeksiyon sonrası bir kedi, dışkısı ile yüz milyonlarca ookist çıkarabilir. Ookist atımı yapan kedilerde hücresel kökenli çok güçlü bir bağırsak immünitesi gelişmekte, kediler serokonversiyon göstermeden önce ookist çıkartmaya başlamaktadırlar. İmmün kedilerde kısmi olarak gözlenen intraepitelyal döngü ookist atımıyla sonuçlanmamakta, bir kez ookist çıkaran kedi 6-12 ay içinde yeniden enfekte edilse bile ookist çıkarmayan bazı kedilerde (%55) bu koruyuculuğun 6 yıl kadar sürdüğü, immün yetmezlik virüsüyle enfekte olsalar bile serolojik reaktivasyona rağmen ookist çıkartmadıkları veya klinik oluşturmadıkları görülmüştür (5).

Kedilerde toksoplazmozis sıklıkla enterit, LAP, ensefalit, pnömoni, kronik interstisyal nefrit, multipl skleroz lezyonları ile karşımıza çıkabilir. Nadiren gebelik esnasında kistlerdeki bradizoitlerin akivasyonu ile konjenital enfeksiyonlar da şekillenebilir (3,4).

Amerika Birleşik Devletleri’ndeki hastalık kontrol ve önleme merkezi  halen toksoplazmozisi ihmal edilmiş hastalıklar arasında saymaktadır (6). Ülkemizde ise toksoplazmozis C grubu bildirimi zorunlu hastalıklar arasında kabul edilir ve sürveyansı önerilmektedir.

Yapılan çalışmalar dünya nüfusunun %25-%30’unun Toxoplasma ile enfekte olduğunu ortaya çıkarmıştır (7). Seroprevalans örf, adet, gelenek ve beslenme şekilleri gibi çeşitli etkiler nedeniyle ülkeler arasında %10 ile %80 arasında farklılık gösterir (8). Kuzey Amerika, Güneydoğu Asya, Kuzey Avrupa ve Sahelian Afrika ülkelerinde düşük olan seroprevalans, Orta ve Güney Avrupa ülkelerinde dünya ortalamasına yakın (%30-50) iken Latin Amerika ve tropikal Afrika ülkelerinde ise ortalamadan yüksektir (6).

Seroprevalans dalgalanmasını etkileyen faktörlerden biri de, iklimdir (sıcaklık, nem, rüzgar gibi). Ookistlerin çevresel sağkalımını doğrudan etkileyerek besi hayvanlarında enfeksiyonun yayılmasını kolaylaştırır. Nemli ve ılıman iklim ookist sağkalımını olumlu yönde etkilerken, soğuk ve kurak iklim ookistlerin yaşamını engeller (9). Seroprevalansı doğrudan etkileyen antropojenik faktörler (beslenme alışkanlıkları, et pişirme yöntemleri, el yıkama alışkanlığı, et ve sebze tüketimi ve sebze yıkama alışkanlıkları vb.), ekonomik, sosyal, kültürel alışkanlıklar, içme/kullanma suyunun kalitesi, sanitasyon işlemleri göz ardı edilmemelidir (10,11). Çalışmalar seroprevalansın yaşla birlikte arttığını, bulaşın sosyo-ekonomik seviye ile doğru orantılı olduğunu da göstermiştir (12). En yüksek seroprevalansın kötü hijyen şartlarında yaşayan toplumların çocukluk çağlarında görüldüğü saptanmıştır (12). Çocukların sokakta oynaması, kedilerle yakın temasta bulunması, iyileştirilmemiş yüzey sularının tüketilmesi bu olumsuz tabloya katkı sağlamaktadır (12-14). Örneğin; Rio de Jeneiro (Brezilya) kentinin sosyo-ekonomik seviyesi düşük yerleşim yerinde %84 olan seroprevalans, orta gelir düzeyindeki bölgede %62 ve yüksek gelir grubunun yaşadığı bölgede %23 bulunmuştur (12).

İnsanlarda santral sinir sistemi üzerinde ciddi tahribat yapan toxoplazmosis, kedilerde de santral sinir sistemi tutuluşu yapabilmekte ama nadiren nörolojik bulgular gösterdiği, klinik olarak sıklıkla 40-41,5 oC ateşin görüldüğü, bunlara ek olarak dispne, polipne, ikter, abdöminal rahatsızlıklara sık rastlanıldığı bildirilmektedir. Akciğer ve karaciğerde ciddi hasar oluşturabildiği, akciğer ödemi, konjesyon, kollabe olamama, lokal-yaygın renk değişiklikleri (beyaz-sarımtırak) perikardiyal ve plevral efüzyon, yaygın nekrotizan hepatit, mezenterik lenf bezlerinde ve pankreasta nekroz gelişebilmektedir. Oküler lezyonlara da neden olduğu, çoğunlukla da ön kamerayı tuttuğu saptanmış, kısmi/total körlük, aköz sıvıda yangı, hifema, iritis, midriasis, anizokori, retinal kanama/atrofi, retinokoroidit ve yavaşlamış pupilla refleksi gibi bulgular bidirilmiştir. Nörolojik olarak hipotermi, stupor, inkoordinasyon, etrafında dönme, tortikolis, baş titremesi, kulak seğirmesi, atipik ağlama, sevgi düşkünü bir duygulanım gözlenebilmektedir. Konjenital olgularda ise tablo ağırdır ve ölüme neden olabilmektedir. En sık rastlanan bulgu anoreksi, letarji, hipotermi ve ani ölümdür (5).

T. gondii 4°C’de 50 gün canlı kalabildiği, tam kan ve lökosit transfüzyonu ile bulaşabildiği de bilinmektedir (15,16).

Toksoplazmozis karakteristiği gereği tüm vetebralıları tutabilen bir multi sistem hastalığıdır. Bu nedenle Türkiye’de ara konaklardaki dağılımın gözlenebilmesi amacıyla farklı yıllarda vahşi domuzlar, koyunlar, kuzular, develer, atlar, maymunlar, köpekler, sığırlar, ceylanlar, keçiler ve tavuklar gibi birçok memelide toksoplazmozis araştırmaları yapılmış ve seroprevalansları tespit edilmiştir (17-28). Ayrıca enfeksiyonun yayılımında önemli bir yere sahip olan kediler üzerinde de farklı yörelerde çok sayıda seroprevalans çalışması yapılmıştır. Elazığ’da, Sivas’da, Kırıkkale’de, Niğde’de ve Kars’ta yapılan çalışmalar bunlardan bazılarıdır (29-33).

T. gondii, ilk tanımlandığı 1908 yılından bu yana gerek yaygınlığı, gerekse hamile ve immünosüprese kişilerde yol açtığı ciddi klinik nedeniyle günümüzde de önemini korumaktadır. Toksoplazmozis tanısı; Anti-Toxoplasma antikorlarının serolojik olarak saptanmasıyla, fare/hücre kültürü inokülasyon deneyleriyle, doku kesitlerinden histolojik değerlendirmeyle veya vücut sıvılarından hazırlanan yaymalarda takizoitlerin araştırılması ile konabilir. T. gondii DNA’sının moleküler yöntemlerle tespiti özellikle konjenital toxoplazmozis ve immün sistemi baskılanmış hastalarda reaktivasyonu belirlemede pek çok tanı sorununa son vermiştir (1,34).

Bu çalışma ile Ankara’da kedilerde Sabin-Feldman boya testi (SFDT) ile anti-T. gondii tespitinin yanı sıra ilimizdeki T.gondii seropozitivitesinin bugünkü durumunu tanımlamak ve demografik bilgiler ile perçinlemek amaçlanmıştır.


YÖNTEMLER

Çalışmamızda laboratuvarımızda haftada 3 kez fare peritonuna verilerek yapılan pasajlarla idamesi sağlanan Toxoplasma Rh suşuna ait takizoitlerle gerçekleştirilen SFDT kullanılmıştır. T. gondii tanısında 1948 yılından bu yana altın standart olarak kabul edilen SFDT, kompleman varlığında serumdaki total özgün antikorların takizoitleri eritmesi prensibine dayanır (34-36). Araştırmamızda Mart 2016-Ekim 2016 tarihleri arasında Ankara’da özel veteriner kliniklerine getirilen 129 kediye ait kan örneği çalışılmıştır. Alınan kan örnekleri 4000 rpm’de 10 dakika santrifüj edildikten sonra elde edilen serumlar numaralanmış ve çalışılmasına kadar -20˚C’de saklanmıştır. Antijen olarak kullanılan T.gondii Rh suşuna ait takizoitler 50 saat önce intraperitoneal olarak enfekte edilmiş Swiss Albino farelerin peritoneal eksudasından elde edilmiştir. Testte boya olarak alkali metilen mavisi kullanılmıştır.

Kedilerden alınan serum örnekleri 56˚C 30 dk inaktive edilmiş ve sonrasında SFDT 1/4, 1/16, 1/64, 1/256, 1/1024 titrelerde çalışılmıştır. Işık mikroskobunda %50’den daha fazla takizoitin boya almadığı durumlar pozitif reaksiyonlar olarak kabul edilmiştir. Ayrıca kedilerde yaş, cinsiyet, yaşam alanı, beslenme ve avlanıp avlanmama gibi demografik bilgiler de incelenmiştir.


İstatistiksel analizler SPSS versiyon 23 yazılımı kullanılarak yapılmıştır. Tanımlayıcı özellikler sıklık ve yüzdeler kullanılarak verilmiştir. Gruplar arası bu sıklıklar bakımından fark bulunup bulunmadığı ki-kare veya hücrelerde gözlenen değerlerin ki-kare test varsayımlarını sağlayamadığı durumlarda da Fisher testi kullanılarak karşılaştırılmıştır. P<0,05 olduğu durumlar istatistiksel olarak anlamlı sonuçlar olarak değerlendirilmiştir.  


BULGULAR

Araştırmaya 64’ü (%49,6) dişi, 65’i (%50,4) erkek olmak üzere toplam 129 kedi dahil edilmiştir. Kedilerin 21’inin (%16,3) 1 yaşından küçük, 58’inin (%45,0) 1-2 yaşında, 50’sinin (%38,7) 3 ve üzeri yaşta olduğu görülmüştür. 87’si (%67,4) sahipli ev kedisi, 33’ü (%25,6) sokak kedisi, 9’u da (%7) sahipli ev kedisi olmakla beraber zaman zaman sokağa çıkan kedilerdir. Ev kedilerinin 87’si (%67,4) sadece kuru mama ile beslenirken, 42 (%32,4) kedi bazen kuru mama, bazen de avcılık ile beslenmektedir.  SFDT kedilerin 56’sında (%43,4) 1/16, 7’sinde (%5,4) 1/64, 23’ünde (%17,8) 1/256 titrelerde pozitif, 43’ü (%33,3) negatif olarak değerlendirilmiştir (Tablo 1).

İstatistiksel analiz sonucunda; SFDT sonuçları cinsiyet ve yaş grubuna göre karşılaştırıldığında istatistiksel olarak fark saptanmamıştır (p=0,803 ve p=0,991). Sokak kedilerinde seropozitivite, ev kedilerine göre istatistiksel olarak anlamlı yönde yüksektir (P<0,001). Doğal olarak avcılığın seropozitivite üzerindeki etkisi de istatistiksel olarak anlamlı (P<0,001) bulunmuştur. Ticari kuru mama ile beslenen ve doğaya çıkarılmayan kedilerde gözlemlediğimiz seronegativite istatistiksel olarak anlamlıdır (P<0,001). (Tablo 2).


TARTIŞMA

Türkiye’de ve dünya genelinde toxoplasmozis yaygınlığı veteriner ve tıbbi açıdan çok çeşitli araştırmalara konu olmuştur. Kediler hem ara hem de kesin konak olmaları nedeniyle insan sağlığı açısından da önemli bir tehdit oluşturmaktadır (5,37). T. gondii çoğunlukla hayvanlarda da asemptomatik seyrettiği için tanı konulamamaktadır. Bu nedenle serodiagnostik ve moleküler yöntemler iyi ve güvenilir teşhis yöntemleridir. IgM, IgG antikorlarının varlığının araştırılması, avidite testi yapılması akut ve kronik enfeksiyonların ayrımında yararlıdır (38). SFDT T. gondii tanısında halen altın standart olarak kabul görmektedir (39). SFDT ile hem erken, hem de geç dönemde tanı konulabilmekte, 1/16 ve üzeri titreler pozitif kabul edilmektedir (40).

Bu çalışmada sadece kedilerdeki Toxoplasma gondii seropozitifliği değil, ayrıca kedilerin demografik bilgileri de derlenmiş, verilerle seropozitiflik arasındaki ilişki gösterilmiştir. Elde ettiğimiz sonuçlar kedilerde seropozitifliğin yaş ve cinsiyet ile ilgili olmadığı sonucuna varılmıştır. Sokakta yaşayan kedilerde, ev kedilerine göre seropozitifliğin daha yüksek olduğu, avcılık ve sokaktan beslenen kedilerde seropozitivitenin anlamlı olarak yüksek olduğu tespit edilmiştir. Çalışmamızda elde ettiğimiz %66 seropozitivite oldukça önemli bir orandır. Ankara’da daha önceki yıllarda yapılan çalışmalarda kedilerde seropozitivite %23,4 (1970 Ekmen), %43 (1996 İnci), %40 (2008 Özkan) olarak yayınlamıştır (41-43). Bu çalışma ile Ankara’da daha önce yapılmış olan kedi çalışmaları ile günümüz arasında seroprevalansda bir değişiklik olup olmadığı da incelenmiştir. Türkiye’nin değişik yörelerinde yapılan kedilerde toksoplazmozis seroprevalans araştırmalarında Elazığ’da %55,5, Sivas’ta %78, Kırıkkale’de %69, Niğde’de %76,4, Kars’ta %44,1 gibi oranlar yayınlanmıştır (29-33). Bunun yanı sıra aynı il içinde dahi farklı bölgelerden alınan örnekler arasında seropozitiflik açısından farklı sonuçlar olduğu görülmüştür (33). Çalışmamızda Toxoplasma’nın yüksek bulunmasının nedeninin daha önceki çalışmalardan sonraki yıllarda seropozitifliğin artmış olma ihtimali yanı sıra, seçilen deney grubundaki kedilerin daha öncekilerden farklı bölgelerden elde edilmesinden de kaynaklanabileceği düşünülmektedir. Ayrıca bu artışın test materyalinin toplandığı dönemde sıcaklığın arttığı ve ookistlerin çevrede sağkalımının bu zaman periyodu içerisinde fazlalaşması nedeniyle de gerçekleşmiş olabileceği düşünülmektedir (44). T. Gondii’ye karşı seroprevalans, ülkeler arasında olduğu kadar ülkenin farklı alanları ve hatta aynı ilin farklı ilçelerinde sosyo-kültürel farklılar nedeniyle değişimler göstermektedir (39).


SONUÇ

Sonuç olarak; insan sağlığı açısından önemini koruyan ve kedi-insan ilişkilerinin etkin olduğu bir hastalık olan toxoplasmozis, kedilerde yüksek oranlarda pozitif bulunmaktadır. Bu nedenle takibi yetersiz olan ev kedilerinde ve avlanan, doğal beslenen sokak kedilerinde toxoplazmozis açısından gerekli önlemlerin alınması zaruridir. Bu konu bir halk sağlığı sorunu olarak değerlendirilmeli ve gerekirse sürveyans çalışmaları ile çözüme kavuşturulmaya çalışılmalıdır.

* Etik

Etik Kurul Onayı: Bu çalışmanın başında etik kurula müracaat edilmiş, ancak bu çalışmanın konusu olan kanlar kedilerden daha önce kliniklerde kan sayımı için alınan örneklerden artan numunelerden oluştuğu için buna gerek olmadığı tarafımıza bildirilmiştir.

* Hakem Değerlendirmesi: Editörler kurulu tarafından değerlendirilmiştir.

Yazarlık Katkıları

Cerrahi ve Medikal Uygulama: B.Y., C.B., Konsept: B.Y., Dizayn: B.Y., C.B., Veri Toplama veya İşleme: B.Y., N.K., C.B., Y.G., Analiz veya Yorumlama: B.Y., C.B., N.K., F.Z., Literatür Arama: B.Y., Yazan: B.Y., Y.G.

Çıkar Çatışması: Yazarlar tarafından çıkar çatışması bildirilmemiştir.

Finansal Destek: Yazarlar tarafından finansal destek almadıkları bildirilmiştir.


Resimler

  1. Tlamçani Z, Lemkhenete Z, Lmimouni BE. Toksl: thevalue of moleculer methods in diagnosis compared to conventional methods. J Microbiol Infect Dis 2013;3:93-9.
  2. Galvan-Ramirez ML, Troyo R, Roman S, Calvillo-Sanchez C, Bernal-Redondo R. A systematic review and meta-anallysis of Toxoplasma gondii infection among the Mexican population. Parasit Vectors 2012;5:271.
  3. Baneth G, Thamsborg SM, Otranto D, Guillot J, Blaga R, Deplazes P, et al.  Major parasitic zoonoses associated with dogs and cats in Europe. J Comp Pathol 2016; 155(1 Suppl 1):S54-74.
  4. Vanwormer E, Fritz H, Sharipo K, Mazet JAK, Conrad PA. Molecule stomodelling: Toxoplasma gondii oocysts at the human animal environment interface. Comp Immunol Microbiol Infect Dis 2013;36:217-31.
  5. Bowman DD, Hendrix CM, Lindsay DS Barr SC, Feline Clinical Parasitology. Iowa State Univ, 2002, p14-28
  6. CDC(Center for Disease Control and Prevention) http://www.cdc.gov/parasites/toksl/biology.html (2016) Son erişim tarihi:27.01.2018
  7. Montoya JG, Liesenfeld O.  Toxoplasmosis. Lancet 2004;363:1965-76.
  8. Pappas G, Roussos N, Falagas ME Toksoplazmozis snapshots: global status of Toxoplasma gondii seroprevalence an dimplications for pregnancy and congenital toksoplazmozis. Int J Parasitol 2009;39:1385-94.
  9. Özcel MA. Tıbbi parazit hastalıkları. In: Gürüz Y, Özcel MA.Toksoplazmozis. Türkiye Parazitoloji Derneği yayını No:22, İzmir 2007.p.141-189
  10. Jones JL, Kruszon-Moran D, Wilson M. Toxoplasma gondii Infection in the United States, 1999–2000. Emerg Infect Dis 2003;9:1371-4.
  11.  Jones JL, Kruszon-Moran D, Sanders-Lewis K, Wilson M. Toxoplasma gondii infection in United States, 1999-2004,decline from the prior decade. Am J Trop Med Hyg 2007;77:405-10.
  12. Bahia-Oliveira LM. Highly endemic, water borne toksoplazmozis in north Rio de Janeiro state, Brazil. Emerg Infect Dis 2003;9:55-62.
  13.  Ertuğ S, Okyay P, Turkmen M, Yüksel H. Seroprevalence and risk factors for Toxoplasma infection among pregnant women in Aydın province, Turkey. BMC Public Health 2005;5:66.
  14. Jones JL, Dubey JP. Water born toksoplazmozis—recent developments. Exp  Parasitol 2010;124:10-25.
  15.  Robert-Gangneux F, Dardé ML. Epidemiology of and diagnostic strategies for toksoplazmozis. Clin Microbiol Rev 2012;2:264-296.
  16. Karımı G, Mardanı A, Zadsar M. Toxoplasma and Blood Trasfusion. Iranian J Parasitol 2014;4:597-8.
  17. Balkaya I, Utuk AE, Babür C, Beyhan YE, Pişkin FC, Sozdutmaz I. Detection of Toxoplasma gondii and Neospora caninum antibodies in wild boars in Eastern Turkey. Israel J Vet Med 2015;70:28-31.
  18. Yıldız K, Kul O,  Gökpınar S, Atmaca HT, Gencay YE, Gazyağcı AN, et al. The relatonship seropositivity an tissue cysts in sheep naturally infected with Toxoplasma gondii. Turk J Vet Anim Sci 2014;38:169-75.
  19. Atmaca HT, Öcal N, Babür C, Kul O. Reactivated and clinical Toxoplasma gondii infection in young lambs: clinical serological and pathological evidences. Elsevier Small Ruminant Research 2012;335-40.
  20.  Utuk AE, Kirbaş A, Babür C, Balkaya I. Detection of Toxoplasma gondii  Antibodies and some Helmitic Parasits in Camel from Nevşehir Province of Turkey. Israel J Vet Med 2012;67:106-8.
  21. Gazyağcı S, Macun HC, Babür C. Investigation of seroprevalance of toksoplazmozis in mares and stallions in Ankara province, Turkey. Iran J Vet Research 2011;12:354-6.
  22. Balkaya I, Babür C, Çelebi B, Uruk AE. Seroprevalance of Toksoplazmozis in donkey in Eastern Turkey. Israel J Vet Med 2011;66:39-42.
  23. Balkaya I, Aktaş MS, Özkanlar Y, Babür C, Çelebi B. Seroprevalance of Toxoplasma gondii  in dogs in Eastern Turkey.  Israel J Vet Med 2010;65:58-61.
  24. Yıldız K, Kul O, Babür C, Kılıç S, Aycan N, Gazyağcı S, et al. Seroprevalance of Neospora caninum in dairy cattle ranches with high abortion rate: special emphaisis to serologic co-existence with Toxoplasma gondii, Brucella abortus and Listeria monocytogenes. Elsevier Vet Para 2009;164:306-10.
  25. Öcal N, Babür C, Yağcı BB, Macun HC, Çelebi B, Kılıç S, et al. Kırıkkale yöresinde süt sığırlarında Brusellozis, Listeriozis ve Toksoplazmozis’in seroprevlansı ve birlikte görülme sıklığı. Kafkas Üniv Vet Fak Dreg 2008;14:75-81.
  26. Gökçen A, Altaş MG, Sevgili M, Babür C, Çelebi B, Kılıç S. Detecting Toxoplasma, Listeria and Brucella antibodies in goitered gazelles in Turkey. Medycyna Wet 2007;63:1064-6.
  27. Guzel M, Yaman M,  Babür C, Duzgün A, Yağcı Ş, Kılıç S. Seroprevalance of Toksoplazmozis and Babesiosis in Shami Goats. Indian Vet J 2007;84:241-2.
  28. Çiçek H, Babür C, Kılıç S, Çakmak A. Serologic prevalance of Toxoplasma gondii  in Chickens in Afyon, Turkey. Indian Vet J 2004;81:1091-2.
  29. Babür C, Aktaş M, Dumanlı N, Altaş MG. lnvestigation of Anti-Toxoplasma gondii antibodies in cats Using Sabin-Feldman Dye Test in Elazığ. Vet Bil Derg 1998;14:55-8.
  30. Özçelik S, Güneş T, Saygı G. Sivas yöresi sokak kedilerinde indirek hemaglütünasyon yöntemiyle Anti Toxoplasma gondii antikorlarının araştırılması. T.Parazitoloji der. (1991) 15(1):35-38
  31. Poyraz Ö, Özçelik S, Güneş T, Saygı G. Presence of Anti Toxoplasma gondii antibodies in the sera cats. T. Parazitoloji Der 1995;19:191-4.
  32. Karatepe B, Babür C, Karatepe M, Kiliç S, Dündar B. Prevalence of Toxoplasma gondii antibodies and intestinal parasites in stray catsfrom Niğde, Turkey. Ital J Anim Sci 2008;7:113-8.
  33.  Erkılıç EE, Mor N, Babür C, Kırmızıgül AH, Beyhan YE. The seroprevalans of Toxoplasma gondii in cats from Kars region,Turkey. İsrael Journal of Vet Med 2016;73:31-5.
  34. Liu Q,Wang ZD, Huang SY, Zhu XQ. Diagnosis of toksoplazmozis and typing of Toxoplasma gondii. Parasit Vectors 2015;8 292.
  35. Dubey JP. The History of Toxoplasma gondii—The First 100 Years. J. Eukaryot. Microbiol 2008;55:467-75.
  36.  Ed. D O Ho-Yen, A W L Human Toksoplazmozis. Joss Oxford Univ Press 1992, p.86-87.
  37. Miró G, Montoya A, Jiménez S, Frisuelos C, Mateo M, Fuentes I. Prevalence of antibodies to Toxoplasma gondii and intestinal parasites in stray, farm and household cats in Spain. Vet Parasitol 2004;126:249-55.
  38. Al-Qassab S, Reichel MP, Su C, Jenkins D, Hall C, Windsor PA, et al.  Isolation of Toxoplasma gondii from the brain of a dog in Australia and its biological and molecular characterization. Vet Parasitol 2009;164:335-9.
  39. Dubey JP. Toksoplazmozis of animals and humans. Tecniques. Second edition. Maryland USA. CRC press Taylor and Francis group.(2010) p:55-71.
  40. Babür C, Kılıç S, Özkan AT, Esen B. Refik Saydam Merkezi Başkanlığında 1995-2000 yılları arasında çalışılmış Sabin Feldman Dye Test sonuçlarının değerlendirilmesi. Türkiye Parazitoloji Der 2002;26:124-8.
  41. Ekmen H, Altıntaş K. Toksoplazmozis’te enfeksiyon kaynakları II. Köpek ve kedilerde toxoplasma antikorları. Mikrobiyol Bül 1970;4:11-5.
  42. İnci A, Babür C, Dinçer Ş. Ankara’da kedilerde Sabin Feldman Boya testi ile Anti-Toxoplasma gondii antikorlarının araştırılması. Türkiye Parazitoloji Der 1996;20:407-11.
  43. Özkan AT, Çelebi B, Babür C, Forster AL, Bowman DD, Lindsay DS. İnvestigation of anti-Toxoplasma gondii antıbodies in cats of the Ankara region of Turkey using the Sabin Feldman Dye test and an indirect fluorescent antıbody test. J Parasitol 2008;94:817-20.
  44. Fayer R. Toksoplazmozis update and public health implications. Canadian Veterinary Journal 1981;22:344-52.